K podstatnejšiemu rozšíreniu múzejných zbierok dochádza v 2. polovici 70-tych a začiatkom 80-tych rokov 20. stor. čo má za následok i personálne posilnenie organizácie odbornými pracovníkmi. V súčasnom období je v zbierkových fondoch múzea sústredených viac než stotisíc kusov zbierkových predmetov. Napriek autenticite každého z nich medzi najhodnotnejšie patria nálezy keltských mincí (Ptičie), hromadný nález mincí zo 17. storočia (Topoľa), unikátne starožitné zbrane a brnenia, barokové ikony, hodnotné obrazy, pôvodný mobiliár a mnohé ďalšie vzácne zbierkové predmety. S narastajúcim počtom zbierok a rozvojom výskumnej činnosti sa v múzeu vytvárajú priaznivé podmienky pre expozičnú a výstavnú činnosť. Prvá stála expozícia „Kultúra bývania feudálov“ bola verejnosti sprístupnená už v roku 1971 a postupne rozširovaná a reinštalovaná (1982, 1987, 1991) tvorí základ prezentácie múzea. V roku 1973 bola sprístupnená expozícia novších dejín. V auguste 1984 bola pre verejnosť otvorená expozícia ľudovej architektúry a bývania. Od roku 1989 je súčasťou múzea Galerijná sieň Oresta Dubaya, prírodovedná expozícia pribudla v roku 1990. V rokoch 1996 - 2008 život a históriu rómskeho etnika na Východnom Slovensku približovala návštevíkom výstava Z dejín Rómov na Slovensku. Zatiaľ poslednou otvorenou stálou expozíciou, ktorej prehliadku od roku 2009 ponúka múzeum verejnosti je Sakrálna expozícia s kaplnkou Panny Márie v pôvodnych priestoroch kaštieľa v Humennom.